Snodgrassella alvi ist eine Art gramnegativer Bakterien innerhalb der Familie Neisseriaceae und die einzige bekannte Art der Gattung Snodgrassella. Sie wurde 2012 durch Waldan K. Kwong und Nancy Moran isoliert und wissenschaftlich beschrieben, sie benannten die Bakterien nach dem amerikanischen Insektenforscher Robert Evans Snodgrass.
Snodgrassella alvi lebt symbiotisch als Teil der Darmflora im Mitteldarm von Honigbienen (Apis mellifera) und einiger sozialer Hummelarten. In diesem Darmabschnitt stellen sie gemeinsam mit Gilliamella apicola die dominierenden Bakterien dar, wobei beide jeweils bis zu fast 40 % des dortigen Mikrobioms (Mikroflora) repräsentieren. Im Darm interagieren Snodgrassella alvi und Gilliamella apicola bei der Nutzung der Stoffwechselressourcen, indem sie die Stoffwechselprodukte der jeweils anderen Art nutzen, und sie siedeln sich entsprechend in unterschiedlichen Bereichen der Darmwand an.
Einer im September 2018 veröffentlichten Studie zufolge wird Snodgrassella alvi durch die Verwendung des Pflanzenschutzmittels Glyphosat geschädigt, wodurch es zu Beeinträchtigungen der Darmmikrobiota kommt. Als Folge wurde eine Schwächung der Widerstandsfähigkeit der Bienen gegen schädliche Bakterien und darauf aufbauende Schwächungen der Tiere beobachtet. Diese Wirkung wurde in der Folge in verschiedenen Medien international als eine mögliche Ursache des weltweit zu beobachtenden Bienensterbens diskutiert.
Merkmale Erscheinungsbild Snodgrassella alvi ist eine Bakterienart und damit ein einzelliger Organismus ohne Zellkern (Prokaryota). Die einzelnen Zellen sind kurz und stäbchenförmig mit einer Länge von etwa 1,0 µm und einem Durchmesser von 0,4 µm. Sie sind gramnegativ und besitzen entsprechend nur eine dünne Mureinhülle.
mini|Kolonien von Snodgrassella alvi auf Blutagar Die Bakterien sind unbeweglich und bilden Kolonien mit anderen Bakterien in den Buchten der Darmwand des Bienendarms. Die Stämme können auf Blutagar, Casein-Soja-Pepton-Agar (CASO bzw. TSA), Heart Infusion Agar (HIA) und LB-Medium (LBA) wachsen und bilden nach 2 Tagen glatte, weiße und runde Kolonien mit einem Durchmesser von etwa 1 Millimeter oder weniger.
Wachstum und Stoffwechsel Die Art ist mikroaerophil, wächst also am besten bei geringem Sauerstoffgehalt. Eine fünfprozentige CO2-Atmosphäre bei einer Temperatur von 37 °C bietet optimale Wachstumsbedingungen, während die Bakterien in der Luft oder ohne Sauerstoff (Anaerobie) nur sehr schwaches oder gar kein Wachstum zeigen. Im TSA liegt der Wachstumsbereich bei etwa einem pH-Wert zwischen 6,0 und 6,5. Der Katalase-Test und der Test auf Nitratreduktasen fällt positiv, der Oxidase-Test (Nachweis des Enzyms Cytochrom-c-Oxidase) fällt negativ aus. Tests der Stämme auf β-Glucosidase, β-Galactosidase, Indolproduktion, Proteolyse von Gelatine und Glukosefermentation sind negativ. Sie sind nicht hämolytisch und zeigen variable Reaktionen auf Urease und Argininindihydrolase.
Das Bakterium kann Zitronen- und Äpfelsäure als wichtigste Kohlenstoffquelle nutzen.
Chemotaxonomische Merkmale Der gemeinsame Anteil von Cytosin und Guanin (GC-Gehalt) an der DNA beträgt 41 bis 43 mol%. Das wichtigste Isoprenoid-Chinon ist das Ubichinon-10. Die Hauptbestandteile der produzierten Fettsäuren sind Palmitinsäure (C 16:0), cis-Vaccensäure (C 18:1ω7 c/C 18:1ω6 c) und Laurinsäure (C 12:0), worin sich Snodgrassella alvi von nahe verwandten Arten abgrenzen lässt.
Genom Das Genom von Snodgrassela alvi wurde vollständig sequenziert. Von 2.226 Protein-codierenden Genen sind 519 Gene essentiell und 399 Gene an der Darmbesiedelung von Honigbienen beteiligt.J. E. Powell, S. P. Leonard, W. K. Kwong, P. Engel, N. A. Moran: Genome-wide screen identifies host colonization determinants in a bacterial gut symbiont. In: Proceedings of the National Academy of Sciences. Band 113, Nummer 48, 11 2016, S. 13887–13892, doi:10.1073/pnas.1610856113, PMID 27849596, .
Lebensweise und Physiologie
Snodgrassella alvi lebt im Darm von Honigbienen und anderen Vertretern der corbiculaten Bienen. Im Genom vergleichbare Stämme wurden in allen daraufhin untersuchten Arten der Gattungen Apis (n=6) und Bombus (n=8) sowie in 9 von 13 untersuchten Arten der Stachellosen Bienen (Meliponini) gefunden, in anderen Tierarten und außerhalb ihrer Wirte ist es nicht nachgewiesen. Sie ist eine Schlüsselart im Honigbienendarm und dominiert dieses Mikrobiom gemeinsam mit sieben weiteren, teilweise noch nicht final identifizierten Arten: Lactobacillus spp. Firm-4, Lactobacillus spp. Firm-5 (Phylum Firmicutes), Bifidobacterium spp. (phylum Actinobacteria), Gilliamella apicola, Frischella perrara, Bartonella apis und Alpha 2.1 (Phylum Proteobacteria). Diese Arten stellen gemeinsam 95 % der Darmbakterien. Snodgrassella alvi, Gilliamella apicola und Frischella perrara werden dabei als artspezifische Schlüsselarten betrachtet.
Snodgrassella alvi und das Gammaproteobakterium Gilliamella apicola dominieren den Bereich des Ileums und besiedeln dort die Innenwand des Darms. Im vorderen Bereich des Darms existieren nur wenige Bakterien, während im kurzen Bereich des Pylorus Frischella perrara dominiert und fast ausschließlich dort vorkommt. Im Enddarm befinden sich vor allem Lactobacillus-Stämme und Bifidobacterium.
Die Weitergabe des Mikrobioms und vor allem der Schlüsselarten erfolgt bei sozialen Insekten innerhalb des Stocks über die Weitergabe von Speichel und Nahrung. Bienenlarven und junge Arbeiterinnen sind in ihren ersten Lebenstagen nahezu frei von Darmbakterien und erwerben ihre normale mikrobielle Darmflora erst später oral durch soziale Interaktionen mit anderen Arbeitern und durch Übertragung zwischen den Individuen innerhalb eines Bienenstocks bei der gegenseitigen Nahrungsweitergabe (Trophallaxe) in den ersten Tagen außerhalb der Waben und zu Beginn ihres Lebens im Volk. Obwohl auch die Larven von Arbeiterinnen gefüttert werden, ist ihr Darm, dessen Vorderteil und Hinterteil vor der Verpuppung nicht verbunden ist, fast frei von Bakterien. Dies wird vor allem auf eine starke Immunabwehr der Larven sowie eine bakteriozide Wirkung des Speichels der fütternden Bienen zurückgeführt. Erst nach der Verpuppung und in Anwesenheit von Pflegebienen oder dem Kot dieser Bienen bilden die jungen Arbeiterinnen die für den Stock typische Darmflora aus. Bei der Exposition nur mit dem Stockmaterial wie Wabe, Honig und Bienenbrot oder nur dem Bienenspeichel und der Trophallaxe anderer Bienen bilden sie dagegen untypische Darmfloren aus.
Innerhalb des Darms unterstützen die Bakterien die Verdauung von Honig und Pollen und haben darüber hinaus wahrscheinlich auch eine Funktion bei der Immunabwehr gegenüber Parasiten und pathogenen Bakterien. Die Schutzwirkung der natürlichen Bakterienzusammensetzung konnte unter anderem nachgewiesen werden gegenüber Pathogenen wie die zu potenziell tödlichen Infektionen führenden Einzeller Crithidia bombi oder Nosema bombi, die verschiedene Hummelarten befallen. Jedoch kann eine übermäßige Besiedelung des Bienendarms durch Snodgrassella alvi vermutlich die Darmflora stören und die Anfälligkeit gegenüber einer Infektion mit dem Trypanosomen Lotmaria passim erhöhen.R. S. Schwarz, N. A. Moran, J. D. Evans: Early gut colonizers shape parasite susceptibility and microbiota composition in honey bee workers. In: Proceedings of the National Academy of Sciences. Band 113, Nummer 33, 08 2016, S. 9345–9350, , PMID 27482088, .
Interaktion mit Gilliamella apicola mini|hochkant=1.5|Interaktionen im Stoffwechsel zwischen Gilliamella apicola und Snodgrassella alvi (vereinfacht) Innerhalb des Bienendarms besetzen die beiden dominanten Arten Gilliamella apicola und Snodgrassella alvi unterschiedliche Bereiche des Darms und unterschiedliche Stoffwechselnischen. Gemeinsam bilden sie einen Biofilm auf der inneren Darmwand, bei dem die Kolonien von Snodgrassella alvi direkt an der Darmwand sitzen und die Kolonien von Gilliamella apicola diese überdecken.
Gilliamella apicola ist ein Bakterium, das Zucker abbaut und Carbonsäuren produziert (saccharolytischer Fermenter), während Snodgrassella alvi Carbonsäuren oxidiert. Im Darm bilden sie ein Netzwerk zur Aufteilung der Stoffwechselressourcen, bei dem beide Arten jeweils von den Eigenschaften der anderen profitieren. Gilliamella apicola wandelt entsprechend einfache Kohlenhydrate (Zucker) durch Glykolyse in Energie um und übergibt die übrig gebliebenen Moleküle an Snodgrassella alvi, die die notwendigen Gene für den Krebszyklus hat und diese nutzt, jedoch keine Glykolyse durchführen kann. Beide Arten besitzen zudem zahlreiche Gene und Proteine, die die Darmkolonisation sowie Interaktionen zwischen den Bakterienzellen ermöglichen.
Variationen in diesen Genen könnten die Wirtstreue der Stämme erklären, die in früheren phylogenetischen Studien beobachtet wurde. Stämme von Snodgrassella alvi können ihren angestammten Bienenwirt kolonisieren, nicht aber Bienen einer anderen Gattung. In Übereinstimmung mit der spezifischen, langfristigen Wirtsassoziation ergab eine vergleichende genomische Analyse große Unterschiede und einen geringen oder gar keinen Genfluss zwischen Darmsymbionten von Hummeln und Bienen. Innerhalb eines Wirtstyps (Apis oder Bombus) entdeckten Forscher jedoch Anzeichen eines horizontalen Gentransfers zwischen Gilliamella apicola und Snodgrassella alvi und demonstrierten damit die Bedeutung der breiteren Darmgemeinschaft bei der Ausrichtung der Evolution der einzelnen Mitglieder. Die Ergebnisse zeigten, dass die Wirtsspezifität wahrscheinlich von mehreren Faktoren beeinflusst wird, darunter direkte Interaktionen der Bakterien mit den Wirten, Mikroben-Mikroben-Interaktionen und die soziale Übertragung der Darmflora.
Wirkung von Antibiotika und Glyphosat Die Wirkungen von verschiedenen Substanzen auf die Darmflora der Bienen sind nur punktuell erforscht. Dabei liegen Untersuchungen zur Wirkung von Antibiotika und von Glyphosat auf die Bakterienflora und vor allem auf die Besiedlung durch Gilliamella apicola und Snodgrassella alvi vor.
Kasie Raymann und Kollegen untersuchten 2017 die Wirkung des Antibiotikums Tetracyclin, das in Bienenstöcken teilweise zur Prävention von bakteriellen Infektionen der Bienenlarven eingesetzt wird, auf die Darmflora der Bienen. Sie stellten fest, dass die Behandlung zu einer Reduzierung der Zellen von Snodgrassella alvi führt, während Gilliamella apicola in der Anzahl der Zellen kaum reduziert wurde. In einer zweiten Untersuchung konnten sie jedoch feststellen, dass es zu einer Verschiebung der Genotypen bei Gilliamella apicola zugunsten antibiotikaresistenter Zellen und damit zu einer Reduzierung der genetischen Diversität kommt, während die genetische Diversität bei Snodgrassella alvi nicht beeinträchtigt wurde. Nach ihren Untersuchungen führte die Antibiotika-Exposition zudem zu einer verminderten Überlebensrate der damit behandelten Bienen, sowohl im Bienenstock als auch in Laborexperimenten, bei denen die Bienen opportunistischen Bakterienpathogenen ausgesetzt waren.